Finch’s hypothesis - a brief history of escaping death

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[ENG] All organisms die, but not all organisms degrade at the same rate. In some species, death rates accelerate over a short period at advanced ages; others exhibit a slower, sustained loss in population numbers over the course of their lifespans. The term “senescence” describes these patterns as a function of physiological declines that occur with age. For decades, the general pattern of senescence – accelerated late-life mortality – was thought to be the standard rule of life. In the early 1990s, the universality of this thinking was called into question. In the 2000s, plant demographers motivated a more definitive case that patterns in birth and death rates were more diverse than previously recognized. A benchmark study by researchers at the Max Planck Institute for Demographic Research in 2014 drew upon the wealth of demographic studies to date to demonstrate a high level of diversity in the form of actuarial (i.e. mortality) and reproductive senescence – affirming the case that not all species exhibit positive senescence. We now know that some species do not decline at an accelerated rate with age (i.e. showing negligible senescence), and that some effectively age in reverse with respect to their demographic patterns (i.e. showing negative senescence). Demographers are actively seeking explanations for these unusual demographic patterns.

Caleb Finch posited a possible mechanism for these patterns in a monograph in 1990. This mechanism is based on the configuration of plant architecture. Unlike traditionally unitary organisms – where adult size is determined and physiological functions are highly integrated – plants can grow compartmentally, with indefinite growth and with low physiological integration across compartments. An individual plant, in other words, might be composed of many discrete functional units. Indeed, some ecophysiologists think of plants as a collection of straws that act more or less independently from each other. We call these units modules. Not all plants are modular, but modularity is largely a trait unique to plants and some animals, such as corals. Some have likened this physiological compartmentalization to physically coherent clones, individuals within an individual, or an organism with replicated organs. Thus, depending upon the threshold at which you assert functional integration as integral to how you define the individual, this question becomes partly a matter of scales of complexity and definitions of individuality. But exactly for this reason, the individual can die without dying

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Under Finch’s hypothesis, death of the module is not closely aligned to death of the individual. Should injury be afflicted to one part of a modular organism, the injury may be kept local to that part of the organism. Loss in functionality will not render the physiological system dysfunctional for the entire organism – just the module. Injury will not scale. Thus, for a modular organism to die, it takes more than a local event that can cascade in its effect – it requires death by a thousand cuts compromising each of the individual modules.

In 2001, Douglas Larson argued that this trait, modularity, may be responsible for the extraordinary age that we see in relict populations of the coniferous tree northern white-cedar (Thuja occidentalis), and potentially bristlecone pine (Pinus longaeva). More recently, work has connected this trait with the susceptibility to air embolism. Air embolism describes the formation of an air bubble that impedes the continued conductance of water up the hydraulic column in plants. In some species, vessel architectures are modularized, and discrete. Consequently, these disruptive embolic events are isolated to the individual vessel or vessel-group. In other species, where lateral integration is high, these air pockets can quickly spread and prevent the movement of water and sap in the plant, causing death of the plant. The term “runaway embolism” is often used to describe these lethal events. For this reason, it was hypothesized that we would expect more modular architectures of plants in environments that are more conducive to the formation of air bubbles. Since emboli are partly a consequence of hydraulic stress, it was hypothesized that embolic risk is higher in more arid environments. Schenk and colleagues looked at this relationship in 2008 and discovered that there was a positive correlation between the degree of modularity and the degree of aridity, consistent with this line of thinking. 

While the physical mechanisms and general landscape patterns align with evolutionary theory, there has not been a generalized test of Finch’s theory. We can not say, based on evidence to date, that modularity prevents the scaling of local injury to mortality and thereby increases life expectancy. Or for that matter, whether general evidence conforms with such a mechanism. To fill this crucial gap in our understanding of demography, anatomy, and evolutionary theories of senescence, we took advantage of existing datasets in demography and functional traits to test this question. Using functional traits that proxy modularity (e.g. intervessel distance, wood density), from TRY, we looked at whether the more sub-divided, compartmentalized anatomies really did promote longer life span across 138 plants from the COMPADRE database. We also looked at what this meant for the rate at which things die.

In the first comprehensive test of Finch’s hypothesis, we discovered evidence consistent with Finch’s prediction that modularity in plants correlates with longer life expectancy – as one would expect to see if modularity is preventing the scaling of local injury to injury of the individual. Our study also identifies for the first time, to the best of our knowledge, evidence that not just lifespan, but also age-dependent mortality are both correlated in part by the degree of modularity.

The next question was whether these relationships are Plant Kingdom-specific, or whether they are also found among animals. To explore this question, we tested whether organ multiplicity in 151 animals conformed similarly to the patterns we see in plants. Despite there being a high level of overall functional integration, we wanted to test whether there was a potential benefit of organ duplication on the redundancy of function. Could multiple organs enable system-wide function to be maintained after functional decline in another organ? We carefully examined the lymphatic and renal architectures in animals, and ranked their degree of multiplicity/subdivision on a hierarchical scale. In our test, we found a weak and conflicting signal. This would be consistent with the higher degree of physiological integration and key differences in the types of injury that tend to result in injury and death of the individual.

While far from the final word on this topic, our study sheds light on the influence of modularity. Out study suggests that modularity may shape lifespan and actuarial senescence rates in plants, but not in animals. Finch’s theory held that, just as a ship can float with a breached hull if the damage can be isolated to select compartments, plants and animals with modular anatomies would be more resilient to death if their anatomies prevent local injuries from becoming organismal in injury (i.e. fatal). Data advances have now allowed us to test Finch’s hypothesis across a wide range of plants and animals, and ask: Does a slowing down or even reverting of senescence correspond with more modular anatomies. Our review of 138 plants and 151 animal species suggests that Finch’s theory holds in plants, but possibly not in animals. Significantly lower rates of senescence are found in more modular plants, providing early evidence for a widespread phenomenon that lies at the heart of a crucial evolutionary puzzle. For more, please read our new manuscript, recently published in Functional Ecology.


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Written by Connor Bernard



[ESP]  Todos los organismos mueren, pero no todos los organismos se degradan a la misma velocidad. En algunas especies, las tasas de mortalidad se aceleran en un período corto a edades avanzadas; otras exhiben una pérdida más lenta y sostenida en el número de individuos de una misma cohorte durante el transcurso de sus vidas. El término "senescencia" describe estos patrones en función de las disminuciones fisiológicas que ocurren con la edad. Durante décadas, se pensó que el patrón general de senescencia, la mortalidad acelerada al final de la vida, era la regla. A principios de la década de 1990, se cuestionó la universalidad de este pensamiento. En la década de 2000, los demógrafos de plantas motivaron un caso más definitivo de que los patrones en las tasas de natalidad y mortalidad eran más diversos de lo que se reconocía anteriormente. Un estudio de referencia realizado por investigadores del Instituto Max Planck de Investigación Demográfica en 2014 se basó en la gran cantidad de estudios demográficos hasta la fecha para demostrar un alto nivel de diversidad en forma de senescencia actuarial (es decir, mortalidad) y reproductiva, afirmando el caso de que no todas las especies exhiben senescencia positiva. Ahora sabemos que algunas especies no experimentan un ritmo acelerado de mortalidad con la edad (es decir, que muestran un patron de senescencia neutral o insignificante), y que algunas envejecen efectivamente a la inversa con respecto a sus patrones demográficos (muestran una senescencia negativa). Los demógrafos buscan activamente explicaciones para estos patrones tan inusuales.

Caleb Finch propuso un posible mecanismo para estos patrones en una monografía en 1990. Este mecanismo se basa en la configuración de la arquitectura de la planta. A diferencia de los organismos tradicionalmente unitarios, donde se determina el tamaño del adulto y las funciones fisiológicas están altamente integradas, las plantas pueden crecer en compartimientos, con un crecimiento indefinido y con una baja integración fisiológica entre los compartimentos. Una planta individual, en otras palabras, podría estar compuesta de muchas unidades funcionales discretas. De hecho, algunos ecofisiólogos piensan en las plantas como una colección de pajitas que actúan de manera más o menos independiente entre sí. Llamamos a estas unidades módulos. No todas las plantas son modulares, pero la modularidad es en gran medida un rasgo exclusivo de las plantas y algunos animales, como los corales. Algunos han comparado esta compartimentación fisiológica con clones físicamente coherentes, individuos dentro de un individuo o un organismo con órganos replicados. Por lo tanto, dependiendo del umbral en el que afirme la integración funcional como parte integral de cómo define al individuo, esta pregunta se convierte en parte en una cuestión de escalas de complejidad y definiciones de individualidad. Pero exactamente por esta razón, el individuo puede morir sin morir.

Según la hipótesis de Finch, la muerte del módulo no está estrechamente alineada con la muerte del individuo. En caso de que una lesión se vea afectada en una parte de un organismo modular, la lesión puede mantenerse local en esa parte del organismo. La pérdida de funcionalidad no hará que el sistema fisiológico sea disfuncional para todo el organismo, solo el módulo. La lesión no escalará. Por lo tanto, para que un organismo modular muera, se necesita más que un evento local que puede tener un efecto en cascada: requiere la muerte por mil cortes que comprometen cada uno de los módulos individuales.

En 2001, Douglas Larson argumentó que este rasgo, la modularidad, puede ser responsable de la edad extraordinaria que vemos en las poblaciones relictas del árbol de coníferas como el cedro blanco (Thuja occidentalis), y potencialmente pino "bristlecone" (Pinus longaeva). Más recientemente, algunos trabajos han conectado este rasgo con la susceptibilidad a la embolia aérea. La embolia de aire describe la formación de una burbuja de aire que impide la conductancia continua del agua por la columna hidráulica en las plantas. En algunas especies, las arquitecturas de los vasos son modulares y discretas. En consecuencia, estos eventos embólicos disruptivos se aíslan al vaso individual o al grupo de vasos. En otras especies, donde la integración lateral es alta, estas bolsas de aire pueden extenderse rápidamente y evitar el movimiento del agua y la savia en la planta, causando la muerte de la planta. El término "embolia de escape" a menudo se usa para describir estos eventos letales. Por esta razón, se planteó la hipótesis de que esperaríamos arquitecturas más modulares de plantas en entornos que sean más propicios para la formación de burbujas de aire. Como los émbolos son en parte consecuencia del estrés hidráulico, se planteó la hipótesis de que el riesgo embólico es mayor en entornos más áridos. Schenk y sus colegas analizaron esta relación en 2008 y descubrieron que había una correlación positiva entre el grado de modularidad y el grado de aridez, consistente con esta línea de pensamiento.

Si bien los mecanismos físicos y los patrones generales se alinean con la teoría evolutiva, no ha habido una prueba generalizada de la teoría de Finch. No podemos decir, basados en la evidencia hasta la fecha, que la modularidad evite la ampliación de la lesión local a la mortalidad y, por lo tanto, aumente la esperanza de vida. O, al caso, si la evidencia general se ajusta a dicho mecanismo. Para rellenar este vacío crucial en nuestra comprensión de la demografía, la anatomía y las teorías evolutivas de la senescencia, aprovechamos los conjuntos de datos existentes en la demografía y los rasgos funcionales para probar esta pregunta. Utilizando rasgos funcionales que modulan la modularidad (por ejemplo, distancia entre intercalados, densidad de madera), desde TRY, observamos si las anatomías más subdivididas y compartimentadas realmente promovían una mayor vida útil en 138 plantas de la base de datos COMPADRE. También vimos lo que esto significaba para la velocidad a la que se degradan las distintas especies.

En la primera prueba exhaustiva de la hipótesis de Finch, descubrimos evidencia consistente con la predicción de Finch de que la modularidad en las plantas se correlaciona con una mayor esperanza de vida, como cabría esperar para ver si la modularidad está evitando la ampliación de la lesión local del individuo. Nuestro estudio también identifica por primera vez, que nosotros sepamos, evidencia de que no solo la esperanza de vida, sino también la mortalidad dependiente de la edad están correlacionadas en parte por el grado de modularidad.

La siguiente pregunta era si estas relaciones son específicas del Reino Vegetal, o si también se encuentran entre los animales. Para explorar esta pregunta, estudiamos si la multiplicidad de órganos (=grado de redundancia) en 151 animales se conformaba de manera similar a los patrones que vemos en las plantas. A pesar de que existe un alto nivel de integración funcional general, queríamos probar si había un beneficio potencial de la duplicación de órganos en la redundancia de la función. ¿Podrían múltiples órganos permitir que se mantenga la función de todo el sistema después del deterioro funcional en otro órgano? Examinamos cuidadosamente las arquitecturas linfáticas y renales en dichos animales, y clasificamos su grado de multiplicidad / subdivisión en una escala jerárquica. En nuestro estudio, encontramos una señal débil y conflictiva al respecto. Esto sería coherente con el mayor grado de integración fisiológica y las diferencias clave en los tipos de lesiones que tienden a provocar lesiones y la muerte del individuo.

Aunque lejos de ser la última palabra sobre este tema, nuestro estudio trae nueva evidencia al campo de la senescencia sobre la influencia de la modularidad. Nuestro estudio sugiere que la modularidad puede modular la esperanza de vida y las tasas de senescencia actuarial en las plantas, pero no en los animales. La teoría de Finch sostenía que, así como un barco puede flotar con un casco roto si el daño puede aislarse a algunos compartimentos, las plantas y los animales con anatomías modulares serían más resistentes a la muerte si sus anatomías evitan que las lesiones locales se conviertan en lesiones orgánicas (es decir, fatal). Los avances en los datos ahora nos han permitido probar la hipótesis de Finch en una amplia gama de plantas y animales, y preguntarnos: ¿Una desaceleración o incluso una reversión de la senescencia se corresponde con anatomías más modulares? Nuestra revisión de 138 plantas y 151 especies animales sugiere que la teoría de Finch aplica a las plantas, pero posiblemente no a los animales. Hemos encontrado tasas significativamente más bajas de senescencia en plantas más modulares, lo que proporciona evidencia sobre un fenómeno generalizado que se encuentra en el corazón de un rompecabezas evolutivo: porque algunas especies senescen y otras no. Para obtener más información, lee nuestro nuevo manuscrito, publicado recientemente en Functional Ecology.

Escrito por Connor Bernard; traducido a español por Rob S-G